Ngày 27 tháng 12 năm 2005, Hasebe được triệu tập vào đội tuyển Nhật Bản lần đầu tiên cho trận giao hữu với đội tuyển Mỹ.

Tại Vòng loại giải vô địch bóng đá thế giới 2010, Hasebe đã thi đấu 9 trận cho đội tuyển Nhật Bản[17] nhưng vào ngày 14 tháng 6 năm 2009, anh bị truất quyền thi đấu trong trận đấu với Uzbekistan.[18] Ngày 19 tháng 11, anh có bàn thắng đầu tiên cho đội tuyển trong trận thắng 4-0 trước Hồng Kông tại Vòng loại Cúp bóng đá châu Á 2011.[19]

Ngày 10 tháng 5 năm 2010, huấn luyện viên Okada Takeshi đã công bố danh sách 23 cầu thủ Nhật Bản dự Giải vô địch bóng đá thế giới 2010 tại Nam Phi trong đó có tên Hasebe.[20] Trước thềm World Cup 2010 vài ngày, Hasebe bị chấn thương trong lúc tập luyện phải nhập viện và tưởng chừng như phải vắng mặt trong trận mở màn với Cameroon.[21]

Tuy nhiên, vào ngày 14 tháng 6, Hasebe đã kịp bình phục để có ra sân từ đầu trong trận thắng Cameroon 1-0 và anh cũng chính là đội trưởng của đội tuyển Nhật trong trận đấu này.[22] Ngày 24 tháng 6, trong trận đấu cuối cùng vòng bảng với Đan Mạch, ở phút 80, khi Nhật Bản đang dẫn trước 2-0, Hasebe đã phạm lỗi với Daniel Agger trong vòng cấm và Đan Mạch được hưởng quả phạt đền giúp họ rút ngắn tỉ số xuống còn 2-1. Tuy nhiên, sau cùng Nhật Bản đã thắng 3-1 và giành quyền vào vòng 1/16.[23] Tuy nhiên, sau đó tại vòng 1/16, đội tuyển Nhật Bản đã bị loại sau khi để thua Paraguay 5-3 ở loạt sút luân lưu.

Hasebe tiếp tục có tên trong đội hình đội tuyển Nhật Bản tham dự Cúp bóng đá châu Á 2011 tại Quatar.[24] Anh ghi bàn mở tỉ số trong chiến thắng 2-1 trước Syria ở lượt trận thứ hai vòng bảng ngày 13 tháng 1.[25] Đội tuyển Nhật Bản đã giành chức vô địch giải đấu này sau khi đánh bại đội tuyển Úc 1-0 ở trận chung kết. Hasebe được ESPN Soccernet bình chọn vào danh sách 11 cầu thủ đã thi đấu xuất sắc nhất giải.[26]

Hasebe tiếp tục là đội trưởng trong danh sách 23 cầu thủ Nhật Bản tham dự World Cup 2014 tại Brasil.[27] Tại giải đấu này, đội tuyển Nhật Bản đã thi đấu không thành công khi đã bị loại ngay vòng bảng với chỉ 1 điểm sau ba trận đấu.

Ngày 31 tháng 5 năm 2018, Hasebe được chọn tham dự giải đấu World Cup lần thứ ba trong sự nghiệp tại Nga sau khi huấn luyện viên Nishino Akira chốt danh sách 23 cầu thủ chính thức.[28] Tại giải đấu này, Hasebe góp mặt trong cả ba trận đấu vòng bảng, lọt vào vòng 16 đội nhưng để thua chung cuộc 2-3 trước Bỉ. Sau giải đấu này, Hasebe Makoto tuyên bố chia tay đội tuyển quốc gia sau 12 năm gắn bó, tổng cộng anh đã thi đấu 114 trận và ghi được 2 bàn thắng.